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Edith Guadalupe Estrada-Venegas Jesús Alberto Acuña-Soto Martha Patricia Chaires-Grijalva Armando Equihua-Martínez


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1 Edith Guadalupe Estrada-Venegas Jesús Alberto Acuña-Soto Martha Patricia Chaires-Grijalva Armando Equihua-Martínez Programa de Entomología y Acarología Instituto de Fitosanidad Colegio de Postgraduados, campus Montecillo Km 36.5 carretera México-Texcoco, Montecillo, Texcoco, estado de México, C.P Folia Entomológica Mexicana (nueva serie), 1(1): 15-24, Recibido: 22 de marzo 2013 Aceptado: 12 de abril

2 ISSN: Folia Entomol. Mex. (n. s.), 1(1): (2015). RESUMEN. Se estudió el comportamiento poblacional del ácaro eriófido Aceria tulipae sobre bulbillos de ajo espolvoreados con diferentes repelentes. Para ello se colocaron bulbillos sanos y numerados cubiertos con el polvo de los productos dentro de bolsas de papel que contenían bulbillos infestados con el ácaro. Se realizaron evaluaciones quincenales durante tres meses tomando bulbillos al azar para determinar si A. tulipae había colonizado los bulbillos sanos y se contabilizó el total de los estadios para cada tratamiento. El azufre fue el que mejor repelencia tuvo al evitar de manera eficiente la colonización del ácaro. Los restantes tratamientos tuvieron poca efectividad. La fluctuación poblacional del ácaro estuvo ligada al tiempo que los bulbillos permanecieron en bodega, ya que en los testigos mostraron este comportamiento. La pérdida de peso se relacionó directamente con la alimentación de los ácaros. El comportamiento de las poblaciones nos puede ayudar a determinar el tiempo en el cual poder hacer una mejor aplicación para la disminución de las poblaciones y poder extrapolarlo al campo no daría mucho más conocimiento de cómo la especie se comporta en las bodegas donde se almacenan los ajos. Palabras clave: Bodegas de almacenamiento, población, control químico, infestación. POPULATION BEHAVIOR OF Aceria tulipae (Keifer) (ACARI: ERIOPHYIDAE) IN GARLIC BULBS Allium sativum L., DUSTED WITH SEVEN REPELLENT NO COMMERCIAL IN LABORATORY CONDITIONS ABSTRACT. Population behavior eriophyid mite Aceria tulipae on garlic bulbs dusted with different repellents were studied. These healthy bulbils were placed and covered with dust numbered products in paper bags containing bulbils infested with the mite. Evaluations were made biweekly for three months taking bulbils random to determine if A. tulipae had colonized healthy bulbs and total stages for each treatment was recorded. Sulfur was the best repellency was efficiently by avoiding mite colonization. The remaining treatments had little effect. The population dynamics of the mite was linked while the bulbils remained in the cellar, as in the controls showed this behavior. Weight loss was directly related to feeding mites. The behavior of populations can help us to determine the time in which to make a better application for declining populations and to extrapolate the field would not give much more understanding of how the species behaves in the cellars where the garlic is stored. Keywords: Warehouses, population, biological control, infestation. INTRODUCCIÓN El ajo es una especie perteneciente a la familia Alliacea (Hanletl, 1990), y su origen es reportado en regiones de Asia Central (Heredia y Delgadillo, 2000); es un cultivo anual o bianual que rara vez produce flores y cuando lo hace, estas son estériles por lo que el siguiente ciclo de cultivo es sembrado con las unidades que forman el bulbo llamado comúnmente cabeza de ajo y son designadas como bulbillos. Estos componentes son el propósito de la explotación del cultivo y la calidad de estos determinan el rendimiento económico (Heredia, 1988). México ocupa el noveno lugar en producción de ajo, con alrededor de toneladas al año, sólo por debajo de China, India, España, Tailandia, Turquía, Estados Unidos, Egipto y Corea. Los principales estados mexicanos productores de ajo son; Aguascalientes, Guanajuato, Sonora Puebla y Zacatecas, siguiéndoles en importancia Querétaro, San Luís Potosí, Hidalgo y Baja California Norte (INEGI, 1991; SARH, 1992). Al igual que en otros cultivos de distribución mundial, en el ajo existen plagas importantes que han sabido aprovechar este recurso y su abundancia para sus propios beneficios (Mendoza, 1996). 16

3 Estrada-Venegas et al., Comportamiento poblacional de Aceria tulipae La mayoría de los estudios que se realizan sobre estos grupos están relacionados con especies de importancia económica, aunque algunos aspectos de otras especies están totalmente desconocidos y poca importancia se le da a su estudio (Estrada- Venegas, 2003). Dentro del grupo de los ácaros se destacan tres especies que lo dañan: Petrobia latens Müller, Rhizoglyphus robini Claparede y Aceria tulipae Keifer; por su modo de alimentación, los ácaros no sólo causan daños directos, sino que también provocan daños indirectos como lo es la transmisión de enfermedades de tipo fungosas, bacteriales y virales (Reséndiz, 1985; Rodríguez, 1992). Dentro de la familia Eriophyidae, la especie Aceria tulipae, es uno de los ácaros más importantes que atacan los cultivos con bulbos: ajo (Allium sativum), cebolla (A. cepa) y tulipanes (Tulipa spp.). Fue identificada por primera vez en 1938, por Keifer en bulbos de tulipán provenientes de los Países Bajos, y menciona que esta especie se encuentra en Norteamérica y Europa; aunque Hoffman y López-Campos (2000) consideran que se ha distribuido a todo el mundo y a la fecha se le considera cosmopolita. Los daños que causan estos organismos a los bulbillos del ajo son provocados por la alimentación directa en los tejidos, debajo de los catafilos que lo cubren, deshidratándolos y afectando la brotación, debido principalmente a que los bulbos permanecen en bodegas por un periodo de tres a cuatro meses en condiciones de oscuridad, temperaturas optimas (25 y 30 C) así como condiciones variables de humedad, que le permite al ácaro desarrollarse favorablemente, con lo cual resulta difícil realizar un control previo a la siembra para disminuir sus poblaciones (Almaguel et al., 1986a; Estrada-Venegas y Acuña-Soto, 2004). Se han realizado una serie de trabajos que tienen este fin, primeramente, Lange (1955) propuso la desinfección con bromuro de metilo, usando 2.5 libras por cada tonelada de ajo a 27 C, Smalley (1956) planteó como medio de desinfección sumergir las semillas en hipoclorito de sodio al 10 % y secar a 35 C, durante 10 minutos. Lange y Mann (1960) realizaron el control de este ácaro con fumigaciones de bromuro de metilo y esparciendo azufre en las cajas que los contienen. En Venezuela, un tratamiento a los bulbillos que resulto eficaz y económico antes de la siembra, fue el de realizar una inmersión durante 10 minutos de Tiometon al 0.4 % ph 7, a una dosis de 1.5 ml de producto comercial en 500 ml de agua por cada kilo de bulbos, el cual no solo redujo las poblaciones de eriófidos si no que aumentó los rendimientos en un 60 % (Doreste, 1966). En Brasil, Chiavegato et al. (1968) obtuvieron que el Tiometon usado en inmersión, acelera la germinación de los bulbillos de ajo evitando un daño mucho mayor por los ácaros, mientras que el Dicofol, usado como acaricida específico, no mostró eficiencia cuando el ataque de los ácaros era intenso; por su parte el DDT mostró su ineficiencia al no controlar a la especie. Otro producto que fue usado, la Endrina fue eficiente para controlar a la plaga; ya que eliminaba alrededor del 60 % de la población de eriófidos; por lo que concluyeron que todos los productos se tornaron más eficaces cuando fueron inmersos previamente en Tiometon. Otro trabajo relacionado con el control del ácaro fue llevado a cabo en Cuba donde se reportaron varios métodos para eliminarlos de los bulbillos antes de la siembra; los más efectivos fueron, Dicofol al 0.4 %, Clorobenzilato 0.1 y 0.4 %, solos y combinados con Citol (Almaguel et al., 1986b). Para México la información es mínima y no se reportan tratamientos eficaces contra estos organismos; además poco se conoce acerca de la biología y taxonomía y cómo pueden afectar el desarrollo y rendimiento del cultivo. Ante la carencia de opciones de manejo de la especie y la necesidad de alguna alternativa efectiva de control en bodega. Se presenta este trabajo, que tuvo por objetivo evaluar la efectividad de siete productos no comerciales contra la dispersión de A. tulipae en condiciones de laboratorio. MATERIALES Y MÉTODO Bulbillos o dientes de ajo (var. Taiwán) destinados para siembra, fueron recolectados en 17

4 Folia Entomol. Mex. (n. s.), 1(1): (2015). bodegas de diferentes productores de la Asociación de Exportadores de ajo del Centro A. C., provenientes del Estado de Guanajuato durante el ciclo de cultivo Los bulbos fueron escogidos con diferentes niveles de infestación y tiempos de almacenamiento, fueron trasladados en bolsas de papel debidamente etiquetadas. Con el objeto de tener una población bien establecida en el laboratorio y a largo plazo. El método de cría se realizó en bolsas de papel de estraza y dentro se colocaron bulbos infestados, con lo cual se semejaba las condiciones encontradas en las bodegas de almacenamiento. La población se mantuvo a largo plazo a través de adicionar ajos sanos a las bolsas, periódicamente para conservar niveles poblacionales altos de ácaros. Se colocaron 200 bulbillos con diferentes niveles poblacionales en siete bolsas y en cada una de estas, se agregaron 30 bulbillos limpios y sanos que fueron numerados, pesados y medidos. Cada bolsa fue espolvoreada uniformemente con 200 gramos de los siguientes productos: Azufre, Cipermetrina, Gobernadora (Larrea tridentata), Malation 4 %, Malation-Azufre 1:1, Mezcla propia de los productores, Neem (Azadirachta indica) y un testigo al cual no se le aplicó nada (Fig. 1). Figura 1. Forma en la cual los bulbillos fueron colocados en las bolsas de papel con los diferentes productos. Cada 15 días se tomaron tres bulbillos marcados al azar de cada tratamiento durante un periodo de tres meses, estos fueron revisados en un microscopio estereoscópico, Zeiss Stemi DV 4, en busca de los ácaros y además se obtuvieron los pesos y las longitudes de los bulbillos con ayuda de una balanza granataria y un vernier a lo largo del experimento. Se tomaron fotos con una cámara digital, Cannon PowerShot SD , para registrar los resultados obtenidos. RESULTADOS Y DISCUSIÓN Los resultados obtenidos muestran (Fig. 2) que, el azufre fue el más efectivo mostrando los niveles poblacionales de A. tulipae más bajos en comparación a los demás productos, teniendo un efecto alto de repelencia sobre la especie como lo que reportan Lange y Mann (1960). Cabe mencionar que el Neem, se cita como un buen acaricida, aunque los efectos obtenidos en este estudio demostraron su baja efectividad como repelente de esta especie para establecerse en bulbillos de ajo. Es importante destacar que por lo general el Neem se aplica en soluciones acuosas sobre follaje donde ha probado su eficacia y en este trabajo se utilizó en polvo por lo cual pudo influir en los resultados obtenidos. En cuanto a productos naturales la Gobernadora mostró alta eficiencia como repelente encontrándose solo un 6% de población establecida (Fig. 2). La menor población de A. tulipae se registró en el tratamiento con azufre, aunque se observó un incremento a los dos meses y medio, esto fue ocasionado por una sola semilla, la cual no estaba cubierta con el polvo, aprovechando esta condición los ácaros se establecieron. Los repelentes restantes presentaron un crecimiento poblacional gradual a lo largo del tiempo, en algunos como el Neem llegaron a sobrepasar los 10,000 organismos en un solo bulbillo, lo que se traduce como un daño significativo (Fig. 3). En los testigos se observó el comportamiento natural de la especie donde la colonización comienza por la parte basal de los bulbillos, estableciéndose después en la parte media y alta para finalmente iniciar la dispersión hacia otras áreas de alimentación (Fig. 4 y 5), observaciones que también fueron reportadas por Estrada- Venegas y Acuña-Soto (2004), una vez que sucede esto, el incremento en las poblaciones llegó a un máximo de organismos razón por la cual el bulbillo no pudo soportar más, y con ello decayó por falta de alimento y daño a los 18

5 Estrada-Venegas et al., Comportamiento poblacional de Aceria tulipae Figura 2. Porcentaje de eriófidos encontrados en bulbillos con diferentes tratamientos. Figura 3. Numero de organismos de Aceria tulipae en bulbillos tratados con diferentes tratamientos. Figura 4. Comportamiento poblacional de Aceria tulipae en bulbillos testigo. 19

6 Folia Entomol. Mex. (n. s.), 1(1): (2015). Figura 5. Comportamiento poblacional en porcentaje de los eriófidos en todos los tratamientos. y daños en los tejidos (Fig. 4). Cabe mencionar que el uso de estos productos presentó diferentes niveles de repelencia, pero también se debe tomar en cuenta la senescencia de los bulbillos. Al final del experimento estos ya se encontraban bastante deshidratados (Fig. 6) por lo que no eran viables para el establecimiento de nuevas poblaciones de ácaros. Al evaluar la composición poblacional de la especie en los diferentes tratamientos, observamos variaciones en cada uno de ellos. En bulbillos con Azufre se registró un número mayor de hembras grávidas (colonizadoras) y de huevos (Fig. 7a y b). a Figura 6. Tejido del bulbillo deshidratado y con daños por la alimentación de Aceria tulipae. Esta es una especie de la que poco se sabe acerca de su biología y comportamiento en México, y a grandes rasgos estos resultados nos permitirán tomar las decisiones pertinentes de cómo y cuándo realizar un control efectivo de estos organismos en el periodo de bodega. Figura 7a. Hembras grávidas (colonizadoras) de Aceria tulipae. A lo largo del tratamiento se presentó un aumento en número de los estados inmaduros, y al final de la evaluación las poblaciones decrecen en gran medida debido a que los adultos jóvenes son los que comienzan la dispersión, como se mencionó anteriormente (Fig. 8). El período de almacenamiento de los bulbos fue tiempo suficiente para que las poblaciones de A. 20

7 Estrada-Venegas et al., Comportamiento poblacional de Aceria tulipae a b c d e f g h Figura 8. Fluctuación poblacional de Aceria tulipae en bulbillos tratados con diferentes productos, a) Azufre, b) Cipermetrina, c) Gobernadora, d) Malation 4%, e) Malation-Azufre 1:1, f) Mezcla productores, g) Neem, h) Testigos. 21

8 Foia Entomol. Mex. (n. s.), 1(1): (2015). b Figura 7b. Huevos ovipositados por hembras colonizadoras de Aceria tulipae. tulipae se incrementarán considerablemente, en los testigos que no presentaban una barrera química lo que llevaría a que al momento de la siembra estos bulbillos ya estén infestados con la especie, y los daños se reflejaran hasta el momento de la germinación ya que muchos de ellos pierden su viabilidad y no completan el desarrollo trayendo consigo pérdidas considerables a los productores. Como menciona García (1990), los bulbillos al producir un embrión van perdiendo peso al consumir las reservas contenidas en el endospermo, a lo largo del tiempo hasta llegar al punto en que hay pérdida del vigor afectando la germinación. Sin embargo, cuando se tienen poblaciones altas de eriófidos en el bulbillo, este se deshidrata debido a la alimentación de estos organismos, el cual dependerá en gran medida del nivel poblacional. Al analizar este factor se observó (Fig. 9) que en la mayoría de los tratamientos hubo pérdida de peso, por efecto de la alimentación de la población, como era de esperarse en los bulbillos tratados con Azufre donde se presentaron las menores poblaciones así como menor daño, la pérdida de peso fue muy baja (0.3 gr por bulbillo) a lo largo de tres meses, mientras que en el testigo se presentaron los daños y poblaciones mayores, la pérdida de peso fue considerable (2.2 gr por bulbillo). Figura 9. Pesos iniciales y finales en bulbillos de ajo con los tratamientos Según la evaluación propuesta por Estrada- Venegas y Acuña-Soto, 2004, la mayor parte de los tratamientos, presentaron al finalizar el experimento, un daño de tipo 4 el cual es generalizado observándose ya los efectos debidos a la alimentación de la especie. El Azufre presentó un daño de tipo 2 en el cual solo se presentó un daño inicial y una población incipiente, mientras que en los testigos el deterioro se catalogó como 6, donde la pérdida de la viabilidad del bulbillo es eminente. 22

9 Estrada-Venegas et al., Comportamiento poblacional de Aceria tulipae CONCLUSIONES El Azufre fue el tratamiento que mejor evitó la diseminación de la especie a los bulbillos cercanos. Los tratamientos restantes tuvieron poca efectividad al detener el avance del ácaro; aunque el Neem tiene antecedentes de ser buen acaricidas en este estudio se probó su poca efectividad. La pérdida de peso observada en los bulbillos tratados, se relacionó con la alimentación de los ácaros. El conocer como las poblaciones de A. tulipae se comporta en las bodegas de almacenamiento, será de gran utilidad para determinar los tiempos en los cuales realizar las aplicaciones para tener una disminución en las poblaciones de eriófidos. El experimento en laboratorio puede extrapolarse al campo lo que nos permitirá conocer cómo se comporta la especie en las bodegas donde se almacenan los ajos. LITERATURA CITADA ALMAGUEL, R., L. PÉREZ, R. CACERES, E. FEITO. Y G. SÁNCHEZ. 1986a. Método de cría y ciclo biológico de Aceria tulipae en ajo (Allium sativum). Ciencia y Técnica en la Agricultura: Protección de Plantas, 9(2): ALMAGUEL, R., L. PÉREZ, R. CACERES, E. FEITO. Y G. SÁNCHEZ. 1986b. Desinfección de semillas agámicas de ajo con remojado previo al tratamiento químico contra Eriophyes (Aceria) tulipae. Ciencia y Técnica en la Agricultura: Protección de Plantas, 9(2): CHIAVEGATO, L. G., J. B. BERNARDI, E T. IGUE Prejuízos causados pelo acaro Aceria tulipae Keifer e pelo Thrips tabaci Lind. 1888, na cultura dele alho (Allium sativum L.) cultivar laviana. Anais da I Reunião Anual da Sociedade Brasileira de Entomol. Piracicaba, Brasil, pp DORESTE, S. E Control del ácaro del ajo (Aceria tulipae K.) mediante tratamiento a la semilla. Agronomía Tropical, 16(3): ESTRADA-VENEGAS, E. G El género Rhizoglyphus su importancia agrícola y como ácaro del suelo. Pp En: Romero-Nápoles, J., E. G. Estrada-Venegas y A. Equihua-Martínez. (Eds.). Entomología Mexicana Vol. 2. Sociedad Mexicana de Entomología. ESTRADA-VENEGAS, E. G. Y J. A. ACUÑA-SOTO Daños provocados por Aceria tulipae (Acari: Eriophyidae) en bulbillos de ajo (Allium sativum) destinados para siembra en el estado de Guanajuato, México. Pp En: Moreno, M. A., P. I. González, G. A. Rivera y S. C. Stanford (Eds.). Entomología Mexicana. Vol. 3. Sociedad Mexicana de Entomología. GARCÍA, A. C. R El Ajo: Cultivo y Aprovechamiento. Ed. Mundi-Prensa. Madrid, España, 166p. HANLETL, P Taxonomy, evolution and history. Pp En: Rabinowitch, H. D. and J. L. Brewster (Eds.). Onions and allied crops. I. Florida, CRC. Press. HEREDIA, Z. A Evaluación de calidad y rendimiento de ocho selecciones clonales y dos variedades de ajo (Allium sativum L.). Tesis Profesional, Departamento de Fitotecnia. UACH, Chapingo. México. 83 p. HEREDIA, G. E. Y F. S. DELGADILLO El ajo en México. Origen, mejoramiento genético, tecnología de producción. SAGAR, INIFAP. Celaya, Gto. México. Libro Técnico No. 3, pp HOFFMAN, A. Y M. G. LÓPEZ-CAMPOS Biodiversidad de ácaros de México. UNAM. CONABIO. México. D. F., 230 p. INEGI, Anuario Estadístico del Estado de Guanajuato. Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática, México, 342 pp. KEIFER, H. H Eriophyid Studies I. Bulletin of the Department of Agriculture. 27(2): LANGE, H. W. JR Aceria tulipae (K.) Damaging Garlic in California. Journal Economic Entomology, 48(5): LANGE, W. H., JR. AND L. K. MAN Fumigation controls microscopic mite attacking garlic. The Bulletin (Department of Agriculture, State of California), 14(12): MENDOZA, Z. C Enfermedades fungosas de las hortalizas. Depto. Parasitología Agrícola, UACH. Chapingo, México. 88 p. RODRÍGUEZ, N. S Ácaros de importancia económica en ajo para exportación. Memorias sobre el primer curso de acreditación de la calidad fitosanitaria del ajo. Celaya Gto. Depto. Parasitología Agrícola, Chapingo. México, pp RESÉNDIZ, G. B Acarología: Grupos de importancia agropecuaria. Departamento de Parasitología Agrícola, UACH. Chapingo, México, 231 p. 23

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